Le origini di Zelarino sono assai antiche. Il toponimo Cilarino viene citato per la prima volta in un documento del 1006 e poi ancora nel XII sec. Secondo Carlo Pezzagna, parroco del paese nell’Ottocento, il toponimo deriverebbe dalla parola rin, variante di rio, cioè "corso d’acqua", corrotto poi in dal rin quindi "località vicino al fiume" (forse il Marzenego); o, ancora, dal germanico zeld o zohl cioè legno, quindi riferibile ad un antico bosco. Secondo l’Olivieri deriva da cella termine indicante un’unità territoriale o una cappella o un deposito.

Nel 1331 Giovanni di Lussemburgo re di Boemia, figlio di Enrico VII di Lussemburgo, investì Nicolò Foscari "conte di Zelarino". Il suo feudo si estendeva su 400 campi della località oggi denominata, appunto, Contea e il titolo si conservò sino al Settecento. In passato, il suo territorio fu suddiviso nei colmelli di Zelarino, Zelo, Selvanese e la Gatta.

Dopo il periodo veneziano, che farà della frazione un ambito luogo di villeggiatura per i patrizi (testimonianza di ciò sono le numerose ville venete), e l’occupazione napoleonica e austriaca, nel 1866 Zelarino diviene comune del Regno d’Italia. Nel 1926 verrà assorbito dal comune di Venezia. Contemporaneamente, anche la parrocchia di San Vigilio passa dalla Diocesi di Treviso al Patriarcato di Venezia.